Phiên họp đầu tiên của Tòa án tối cao được triệu tập vào ngày 1 tháng 2 năm 1790 tại toà nhà Merchants Exchange, Thành phố New York, sau dời về Philadelphia và cuối cùng là Washington, D.C. khi nơi này được chọn làm thủ đô của Hoa Kỳ. Phần lớn trong thời gian hiện hữu của mình, toà tối cao phải làm việc tại nhiều địa điểm khác nhau trong Điện Capitol (Trụ sở Quốc hội), nhiều nhất là ở Thượng viện (và trong một thời gian ngắn, phải dời về một căn nhà tư nhân vì điện Capitol bị hoả hoạn trong cuộc chiến năm 1812).

Rốt cuộc, vào năm 1935 toà tối cao mới được yên vị tại một toà nhà riêng tương xứng với địa vị độc lập trong cấu trúc tam quyền phân lập của Chính phủ Hoa Kỳ, theo yêu cầu cấp bách của William Howard Taft, người từng đảm nhiệm cả hai chức vụ đứng đầu ngành hành pháp và tư pháp: Tổng thống Hoa Kỳ (1909-1913) và Chánh Án Tòa án tối cao (1921-1930).

Tòa nhà bốn tầng được thiết kế theo phong cách cổ điển hài hòa với các tòa nhà xung quanh thuộc khu phức hợp Capitol và Thư viện Quốc hội. Bên trong tòa nhà là Phòng Xử án, văn phòng các thẩm phán, một thư viện rộng lớn, nhiều phòng họp, và các dịch vụ phụ trợ như cửa hàng, cafeteria và một phòng tập thể dục. Bên ngoài lát lớp đá hoa cương khai thác từ Vermont. Toà nhà được thiết kế bởi kiến trúc sư Cass Gilbert; công việc xây cất mất ba năm, từ năm 1932 đến 1935. Dù tọa lạc trong khuôn viên của Khu Kiến trúc đồi Capitol, thiết chế tư pháp này có lực lượng cảnh sát riêng, Cảnh sát Tòa án tối cao, hoạt động độc lập với Cảnh sát Capitol.